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Estudo conclui que os Xifosuros são aracnídeos com 10 pernas e carapaça


- Atualizado no dia 12 de setembro de 2023 -

Um estudo publicado em 2019 no periódico Systematic Biology (Ref.1) trouxe robusta e aparentemente conclusiva evidência derivada de análises genéticas que reforçaram o lugar de uma curiosa ordem de animais - importantíssima no setor de biotecnologia - no grupo dos aracnídeos (classe Arachnida). As características anatômicas dos Xifosuros (ordem Xiphosura) e o genoma de difícil interpretação desses seres marinhos os tornam bastante únicos entre os artrópodes conhecidos, o que antes estava dificultando uma adequada resolução filogenética.

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Os artrópodes são frequentemente considerados os animais de maior sucesso adaptativo no planeta em termos de espectro de nichos ecológicos. Englobando insetos, aracnídeos e crustáceos, essas três classes conquistaram a terra, a água e o ar, e são representadas por mais de 1 milhão de espécies. Os aracnídeos, em específico, são um grande e diverso grupo, pertencentes ao subfilo Chelicerata, os quais englobam aproximadamente 65 mil espécies descritas. Os aracnídeos são artrópodes caracterizados por possuírem duas regiões abdominais e 6 pares de apêndices (4 pares de pernas e 2 pares de apêndices bucais - quelíceras e pedipalpos). Tradicionalmente existem 12 ordens de aracnídeos, incluindo aranhas, escorpiões, ácaros e carrapatos, todas terrestres.




Porém, os xifosuros, uma das linhagens mais antigas de artrópodes, sempre foram muito difíceis de serem classificados. Possuindo atualmente 4 espécies classificadas em três gêneros - Limulus, Carcinoscorpius e Tachypleus - os xifosuros surgiram no registro fóssil há 480-450 milhões de anos, e persistiram desde o início do Ordoviciano, sobrevivendo a grandes eventos de extinção em massa. As espécies extintas dessa ordem são geralmente menores em tamanho do que as atuais, estas as quais podem ultrapassar os 50 cm de extensão. A grande semelhança entre as espécies extintas  e as espécies existentes é tão pequena que muitos consideram os xifosuros como "fósseis vivos", ou seja, animais cuja anatomia mudou muito pouco ao longo percurso evolucionário (apesar disso não necessariamente espelhar mudanças a nível genético).

Apresentando um corpo dividido em prossoma e opstossoma com carapaça arqueada na forma de uma ferradura (por isso o nome popular 'caranguejo-ferradura', em inglês horseshoe crab), um corpo com 5 pares de pernas - e um par de quelíceras triarticuladas -, 10 olhos e sangue azul (por possuírem a proteína hemocianina, a qual está conjugada com íon metálico cobre), os xifosuros primeiro foram pensados estarem mais próximo-relacionados aos crustáceos, como caranguejos e lagostas. Em 1881, o biólogo evolucionário E. Ray Lankester colocou os xifosuros em um grupo mais similar às aranhas e aos escorpiões, considerando-os animais ancestrais aos aracnídeos modernos, mas pertencentes a uma linhagem evolutiva distinta dentro do subfilo Chelicerata, no caso, como um clado irmão em relação aos aracnídeos. E essa era a hipótese até pouco tempo atrás tradicionalmente mais aceita, a qual também implicava que os aracnídeos eram monofiléticos, onde uma única transição para o ambiente terrestre ocorreu a partir do ancestral comum desse clado e de outros artrópodes. Porém, eventuais avanços no campo da genética possibilitaram análises que começaram a questionar essa classificação, sugerindo que esses animais pertenciam à classe dos aracnídeos (!). 

De fato, apesar de possuírem uma carapaça típica de crustáceos, os xifosuros são os únicos animais marinhos a respirarem com uma estrutura de guelra muito similar à estrutura pulmonar das aranhas e escorpiões. Estudos genômicos nos últimos anos têm realçado a necessidade de uma reclassificação cladística, mas muitos cientistas frequentemente ficavam céticos quanto aos resultados desses estudos, apontando que potenciais erros poderiam estar sendo cometidos nas análises moleculares. As notáveis semelhanças de algumas partes anatômicas com os aracnídeos seriam apenas evolução convergente? Ou seria que esses animais de carapaça e 10 pernas são reais aracnídeos?




Para resolver esse impasse classificatório dos xifosuros, pesquisadores da Universidade de Wisconsin-Madson - liderados pelos biólogos evolucionários Jesús Ballesteros e Prashant Sharma - decidiram analisar comparativamente um enorme banco de dados genômicos dessa ordem - associados a três espécies - e de outros 50 representantes dos artrópodes, incluindo pulgas d´água, centopeias e 34 espécies de aracnídeos. Usando um complexo conjunto de matrizes genômicas, os pesquisadores não tiveram outra conclusão: os xifosuros são, de fato aracnídeos, em umo clado irmã aos escorpiões e aranhas. Isso também indica que todas as hipóteses prévias de evolução dos aracnídeos precisam ser revisadas, especialmente em termos de posicionamento filogenético.



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Os resultados das análises comparativas mostraram que os xifosuros fizeram parte da radiação inicial dos aracnídeos, e que estes últimos, portanto, não parecem ter seguido uma linhagem evolutiva monofilética, ou seja, uma única e irreversível colonização terrestre por um ancestral aracnídeo, como previamente e amplamente sugerido. No mínimo dois eventos primordiais levaram os aracnídeos a conquistarem o ambiente terrestre (a maioria) e também o ambiente aquático marinho, ou seja, uma origem parafilética (Ref.6).

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(!) ATUALIZAÇÃO: É relevante mencionar que ainda existe debate acadêmico sobre a questão, com persistência de muitos autores em classificar os caranguejos-ferraduras (Xiphosura) como um clado distinto (grupo irmão) em relação aos aracnídeos (Arachnida), similarmente ao que ocorre com as aranhas-marinhas (Pantopoda), e todos englobados - sem controvérsia neste ponto - dentro do subfilo Chelicerata. Nesse sentido, aracnídeos continuam sendo tradicionalmente constituídos de 12 ordens de artrópodes terrestres (aranhas, escorpiões, etc.), uma classificação baseada essencialmente em análises morfológicas. Porém, novas evidências acumuladas, particularmente moleculares, continuam não suportando uma origem monofilética dos aracnídeos, e suportam os xifosuros como derivados dos aracnídeos (Ref.3-5). Autores contrários à origem monofilética argumentam que evolução convergente para a adaptação ao ambiente terrestre tem gerado viés nas análises morfológicas (Ref.5). 
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INDISPENSÁVEIS NA MEDICINA

O gênero Limulus - espécie Limulus polyphemus - é extremamente valioso para a indústria biotecnológica e para a medicina moderna, sendo usado na detecção de endotoxinas bacterianas. O sangue azul desses aracnídeos aquáticos coagula quando entra em contato com essas endotoxinas, devido à presença de amebócitos, similares em função aos leucócitos dos vertebrados. Esses amebócitos são a única fonte de Lisado de Amebócitos de Límulo (LAL), um reagente extraordinariamente sensível (partes por trilhão), simples e específico para detectar toxinas lipossacarídeas produzidas por bactérias Gram-negativas - responsáveis por 70-80% dos casos de sepse de alto risco de morte nos humanos (cerca de 11 milhões de pessoas morrem de sepse todos os anos). Em pacientes com sepse, os níveis de LPS são significativamente altos (0,96–3,45 EU/ml e 300 pg/ml) quando comparados com um paciente saudável (0,04-0,36 EU/ml e 5,1 pg/ml).

Antes do teste LAL (até o início da década de 1970), estoques de medicamentos diversos - incluindo vacinas - tinham que ser testados em diversos animais para se esperar possíveis sintomas surgirem apontando contaminações (era o método mais simples nesse sentido). 

Desde que foi aprovado para uso biotecnológico pela Administração de Drogas e Alimentos dos EUA em 1983, o sangue azul dos xifosuros tem sido a fonte exclusiva de LAL para os testes padrões de contaminação em aparelhos e instrumentos médicos, e no sangue de pacientes (algo muito importante antes da aplicação de antibióticos). Métodos laboratoriais convencionais para a detecção de bactérias no sangue humano não têm avançado substancialmente desde o advento de culturas bacterianas, os quais requerem frequentemente 2-3 dias para os resultados.

Nesse sentido, é estimado que cerca de 600 mil espécimes adultos da espécie L. polyphemus são coletados todos os anos no Atlântico apenas para abastecer os EUA. E o preço de 1 litro do sangue desses animais chega a custar US$15 mil. Criação em cativeiro de xifosuros é difícil e ainda muito limitada (ex.: Associates of Cape Cod, Inc.), e insuficiente para o setor biotecnológico.

Essa grande demanda de sangue é um fator preocupante que ameaça as populações dessa espécie, e soma-se aos danos causados pela crescente poluição dos mares e pela perda de habitat. Cerca de 30% do sangue é drenado dos espécimes, e estes soltos novamente no mar, mas desconhece-se o nível de danos que essa drenagem sanguínea parcial gera, com evidências de que o procedimento diminui as chances de sobrevivência e a capacidade reprodutiva das fêmeas. A taxa de mortalidade pós extração sanguínea alcança 30% - sobrevivência varia de 70% até 95%. Além de fomentar o declínio populacional dos xifosuros, aves migratórias que se alimentam dos ovos desses animais nas praias também ficam ameaçadas.




Um estudo publicado em 2020 no periódico Frontiers in Marine Science trouxe uma possível solução para o problema. Os pesquisadores envolvidos no estudo desenvolveram um novo método de aquacultura - um sistema de recirculação - que permite extrair com segurança o sangue 24 vezes ao ano de L. polyphemus sem necessidade de coletá-los no mar. Nesse sistema, é estimado que 45 mil espécimes seriam necessários ser criados via aquacultura para abastecer todo os EUA. Além disso, o procedimento de extração sanguínea proposto mostrou zero taxa de mortalidade, e análises mostraram que os animais permaneceram saudáveis ao longo de várias extrações. E mais: aparentemente devido ao fato de serem melhor cuidados e alimentados no sistema de aquacultura, o sangue do L. polyphemus criado em cativeiro mostrou ter uma concentração maior de LAL e de qualidade similar

Mais recentemente, a U.S. Pharmacopeia (USP) - uma organização não-governamental que ajuda a estabelecer padrões de testes na indústria - publicou orientações preliminares sobre o uso de alternativas sintéticas - como a proteína rFC (fator recombinante C) - para o sangue dos xifosuros. A iniciativa pode ajudar a reduzir a necessidade de coletar o sangue de milhares de xifosuros anualmente nos EUA (Ref.7). Na Europa, o uso de rFC já é endorsado desde 2019, porém 150 países são dependentes da aprovação da USP.


REFERÊNCIAS
  1. Ballesteros & Sharma (2019). A Critical Appraisal of the Placement of Xiphosura (Chelicerata) with Account of Known Sources of Phylogenetic Error, Systematic Biology, Volume 68, Issue 6, Pages 896–917. https://doi.org/10.1093/sysbio/syz011
  2. https://entomology.unl.edu/class-arachnida
  3. Sharma et al. (2021). What Is an “Arachnid”? Consensus, Consilience, and Confirmation Bias in the Phylogenetics of Chelicerata. Diversity, 13(11), 568. https://doi.org/10.3390/d13110568 
  4. Xue et al. (2022). Highly diversified mitochondrial genomes provide new evidence for interordinal relationships in the Arachnida. Cladistics. https://doi.org/10.1111/cla.12504
  5. Ballesteros et al. (2022). Comprehensive Species Sampling and Sophisticated Algorithmic Approaches Refute the Monophyly of Arachnida. Molecular Biology and Evolution, Volume 39, Issue 2. https://doi.org/10.1093/molbev/msac021
  6. https://research.manchester.ac.uk/en/publications/consensus-and-conflict-in-studies-of-chelicerate-fossils-and-phyl
  7. https://www.science.org/content/article/end-using-imperiled-horseshoe-crabs-u-s-drug-testing-sight


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